寂れた地方のカサマツトレセン学園。 そこでトレーナーを務める北原穣は、活気を失いつつある地方レースの現状に対してどうにもできない日々を送っていた。 そんなある日、1人のウマ娘と出会う。 芦毛の髪をなびかせて走るその姿を見た時、彼は長年待ちわびていた『スター』が現れたと直感する——。
新入生のオグリキャップは、ベルノライトと共に北原のチームに勧誘される。 レースに出走するためにはチームへの所属が必須条件であった。 チームに入ることを決め、『デビューレース』に向けてトレーニングを開始するオグリであったが、 その前に新入生一の実力と評される特待生フジマサマーチが立ちはだかる。
フジマサマーチとの壮絶なレースを終えたオグリキャップ。 『走ること』だけを考えてきたオグリに、初めてのレースを通じてこれまで感じたことの無い感情が沸き起こる。 次のレースに向けて準備を進めるが、対戦相手にはノルンエースがいた。 以前からオグリのことが気に食わないノルンたちは、彼女に対してある策を思いつく。
金華山の山頂で勝負の約束を交わしたオグリキャップとフジマサマーチは、ついに対決の日を迎える。 準重賞レースの『ジュニアクラウン』。 マーチから目標について問われた時、答えることができなかったオグリ。 ライバルとの対決の中で、オグリは自分が目指すべき『頂上』を見出す。
『中京盃』に出走するため、中京レース場を訪れたオグリキャップたち。 だが北原は、六平の忠告が心に引っ掛かっていた。 言い知れぬ不安を拭ってレース場に入る北原。 そこには中央からレースを観戦しに来たシンボリルドルフとマルゼンスキーの姿があった。
シンボリルドルフから『中央』へスカウトされたオグリ。 北原は、次の『ゴールドジュニア』に勝てば中央に移籍、負ければ東海ダービーを目指せ、と条件を突きつける。 ライバルであるマーチとの再戦も果たされるレースであったが、オグリは自分がどうすべきなのか、その答えを見出せぬままレースに臨む。
中央のトレセン学園に転入したオグリとベルノは、出迎えた六平の案内で広大な学園内を見て回る。 新しい教室で、同級生であり新たな強敵となるウマ娘たちと顔を合わせるオグリ。 次なる目標としてトゥインクル・シリーズのＧⅠ『クラシック三冠レース』を目指すことになるが、そこで大問題が発覚する。
クラシックレースの登録期限が、カサマツからの移籍時期と重なっていたことで登録手続きができていなかったオグリは、クラシックレースに出走できなくなってしまう。 出走に相応しい実力があることをシンボリルドルフに示すべく、中央のレースに挑む。 初戦はＧⅢ『ペガサスステークス』。だが、その対戦相手は現在4連勝中の強敵ブラッキーエールだった。
シンボリルドルフは望んでいた——トゥインクル・シリーズをけん引する新たなスターの誕生を。 彼女はその眼で見た——地方から現れたウマ娘が中央の強敵たちをその剛脚でねじ伏せていく姿を。 本当に大切なのは『規定（ルール）』か、それとも——。 その想いを胸に、『日本ダービー』に奇跡を起こすべく、皇帝は立ち上がる。
『日本ダービー』に出走できなかったオグリ。 これからのレースを戦っていく為にも『次の目標』を見つけることが重要と考えた六平は、オグリとベルノをＧⅠ『宝塚記念』の観戦に連れていく。 ファン投票で選出された実力者たちが揃うグランプリレース。 そこでオグリは『最強』を目撃する。
『毎日王冠』に挑むオグリ。 これに勝利しなければ、タマモクロスも出走する『天皇賞（秋）』には出さないと六平に条件を出されるが、今回のレースは今までとは違っていた。 連勝し続けたオグリは、もはや周囲にとって一番の要注意選手であり、対戦相手全員から標的とされる。 『10対1』という圧倒的不利の中、レースが始まる。
ついに迎えた『天皇賞（秋）』の開催日。 奇しくも同じ芦毛のウマ娘、タマモクロスとの直接対決。 オグリは『最強』に勝ち、日本一となるべくターフヘ向かう。 タマモもまた日本一を目指して、レースに臨む。 その胸に、大切な人への想いを秘めて——。
『天皇賞（秋）』で繰り広げられた熾烈な戦いは、ついに最後の直線を迎える。 ラスト400Mに向けて全員が残った力を振り絞る中、タマモを追う『怪物』オグリキャップ。 体力が尽きかけたタマモは、オグリに迫られる中、自らの過去を思い出す。 そのかけがえのない光景と想いを胸に、ついに『限界の壁』を超える。
『天皇賞（秋）』でタマモに敗れたオグリは、今度こそタマモに勝利すべくトレーニングに打ち込む。 クラスメイトと次に出走するレースの話題で盛り上がっていると、ディクタストライカがオグリに宣戦布告を行う。 タマモにばかり目を奪われていると足をすくわれると言い放つディクタ。 そして、オグリが次に選んだレースは——。
若いながらも天才と評されるほどの実力を持つトレーナーの奈瀬文乃は、担当するスーパークリークと共に『菊花賞』に臨む。 その天才タッグと競うのは皐月賞勝者のヤエノムテキ。 距離3000Mの長距離レースで、2人のウマ娘が激突する。
国際招待ＧⅠ『ジャパンカップ』参戦の為、世界中から実力者のウマ娘たちが来日する。 その中には、凱旋門賞を制した世界最強のウマ娘・イタリア代表トニビアンカの姿もあった。 六平は海外勢の情報を収集するため、ベルノに極秘の潜入調査を指示する。 ベルノはその中で、とある異質な選手の存在に気付く。
ついに始まる『ジャパンカップ』。 ターフに立つオグリとタマモは『天皇賞（秋）』以来の再会を果たす。 以前の敗北から成長したオグリは、今度は勝つとタマモに勝負を申し込む。再戦の意欲に燃える2人。 各ウマ娘たちもそれぞれの想いを胸にレースに臨む中、オベイユアマスターは底知れぬ笑みを浮かべる。
1人のウマ娘がいた。 走ることに直向きで、努力に真摯な、ごく普通のウマ娘。 しかし、その胸の中にある『勝利への渇望』は誰よりも熱く、何よりも強かった。 勝つために己を捨て、全てを欺き、相応しき舞台を求めて海を越えてきた。 そして彼女は——『道化』と成った。
『ジャパンカップ』で『領域《ゾーン》』に覚醒したオベイユアマスターとタマモに敗北したオグリ。 自分と2人の間に超えられぬ壁を感じ、オグリは失意に沈む。 勝利への自信すらも失いかけた姿に、六平は再び意欲を取り戻させるべく、オグリをよく知る『とある人物』へと声を掛ける。
『有マ記念』の記者会見場に向かったオグリたち。 ディクタストライカにスーパークリーク、共に出走する選手たちと話していると、タマモが遅れて会場に現れる。 いつもと違う雰囲気を漂わせたタマモは、オグリを呼び出し、神妙な表情で『重大な決意』を告げる。 それはオグリにとって思いもよらぬことで――。
