魔導士ギルド「妖精の尻尾」に、ナツを慕うトウカという名の新人が加入する。 しかし彼女がナツに会うことは叶わない。 ナツと仲間達は遥か北の未知なる大陸・ギルティナの地にいて、世界最古の魔導士ギルド「魔陣の竜」を目指していたからだ。 伝説級の難関依頼「100年クエスト」を受注するために。 「魔陣の竜」に着いたナツ達は、建物に入って早々に異様な気配を感じ取る。そこに現れたのは、法竜と名乗る謎のドラゴンで…!?
「100年クエスト」は五頭の竜退治だった！ 第一の竜・水神竜の情報を求めるナツ達は、エルミナの港町で不思議な体験をする。町全体が海中に没し、町人は魚姿に変身するのだ。そんな中、グレイが水神竜の名を口にすると、温和だった町人の態度が一変して…!? 一方「妖精の尻尾」には、新人トウカのある言動から彼女を怪しむガジルとジュビアの姿があった。さらに「剣咬の虎」を訪れたジェラールが探しているのは、とある人物で…!?
水神竜・メルクフォビアが現れ、ナツ達は彼の水中神殿に招待される。討伐対象の水神竜は温厚な人柄だった。しかし自分を殺してくれる者を待っていたと言う…。複雑な心境になるナツ達だが、そこへ水神竜を狙うドラゴンイーターの魔導士ギルド「ディアボロス」のキリア達が急襲し、ナツ達とのバトルへ突入してしまうのだった。一方、フィオーレ王国で人探しを続けるジェラールは、立ち寄った「人魚の踵」で有力な情報を掴む。
最近、魔導士の魔力が奪われる謎の事件が各地で多発していた。その容疑者と思しき「伝説の白魔導士」を追うジェラールはマグノリアを訪れ、「妖精の尻尾」の新人トウカに詰め寄るのだった。一方北の大陸ではナツ達がディアボロスに苦戦。エルザはキリアに服従させられ、ナツ・ウェンディと共に敵の船で連れ去られてしまう。その後、ルーシィ達がエルミナの街を離れてボートで仲間を探していると、意外な人物に遭遇する。
船の航行が止まり、一挙反撃に転じるナツ達。ルーシィとグレイも合流を果たし、ディアボロスとの戦闘が激化する。劣勢を感じた敵のリーダー・スカリオンは一旦、撤退の道を選ぶことに。その後ナツ達は残されたボートでエルミナへ戻るが、海上から町の異変に気付く。急ぎ上陸すると、建物は半壊し逃げ惑う住民たちで混乱を極めていた。そんな中、近くで一際大きな水柱が立ち上る！ 圧倒的な水の破壊力…それは、水神竜メルクフォビアの暴走！？
カラミールの悲痛な想いに覚悟を決めたナツたちは、暴走するメルクフォビアと大激戦を繰り広げる。滅竜の力をもって全員で挑むナツたちだったが、海をも持ちあげる絶大な力の前にナツの炎はかき消され、窮地に陥っていた。火と水の相性はどうにもならない…そんな時、事態を急変させる驚くべき乱入者が現れる。“彼”の口から語られたのは、予想だにしていなかった人物の名前で…！？
イグニアの力を借り、仲間たちと共についにナツは水神竜・メルクフォビアの討伐を果たした。守り神を失いながらも崩壊した町の再建に乗り出したエルミナの町人たちの前に、カラミールがやってきて…。そして残る四体の神竜の情報を得たナツたちは、次なる目的地ギルティナ大陸中心部へと向かうのだった。一方、正体を現した白魔導士は「妖精の尻尾」を壊滅させ、ナツたちを次なる標的と定めていた…。
「妖精の尻尾」と瓜二つのメンバーが所属するタレントギルド「フェアリーネイル」。ジュビアとそっくりな女性・ジュビナと出会ったグレイは、彼女と交流し、ジュビアへ想いを馳せる。その後一行は木神竜アルドロンの手がかりを求め、 ギルティナ大陸最大の都市・ドラシールへと到着。束の間の休息をとるナツたちだったが、突然地面が大きく揺れだして…！？ この町の驚愕の秘密が明かされる！
「妖精の尻尾」が白魔導士の手に堕ちた！？木神竜アルドロンの“右手の町”ドラシールに辿り着いたナツたちに、ジュビアの必死 の警告がもたらされる。白魔導士は五神竜すべての魔力を奪う“白滅計画”を進めていたのだ。操られたミラジェーンが、ガジルが、 ラクサスが、次々とナツたちに襲いかかる。仲間を助けるためには仲間と戦わなければならない…これはまさか「バトル・オブ・フェ アリーテイル」が再び開幕！？
白魔導士の思惑通り、各地で「妖精の尻尾」の同士討ちがはじまってしまった。グレイは雷神衆と、ナツはガジルと、そしてルーシィはミラジェーンたちと相対する。強力な仲間を倒すため、ルーシィは新必殺技“星霊衣合成”を繰り出すのだった。また時を同じくして、五神竜を狙うディアボロスのメンバーもアルドロンの元へと集結。右肩のオーブへと向かったウェンディとシャルルは、新たなドラゴンイーターと対峙することとなる…！
白魔導士の支配から仲間たちを解放するため「妖精の尻尾」同士の戦いに挑むナツたちだったが、そこへ五神竜を狙うディアボロスのメンバーも参戦。各地で三つ巴の戦いがはじまった。ガジルを倒したナツは新たな刺客“霊竜のレイス”と対峙する。自らを幽霊と名乗るレイスの攻撃によってナツは魂を抜き取られてしまうが、自身の無意識下の精神世界で、思いがけず懐かしい人々との再会を果たすのだった…！
ナツ対レイス、ウェンディ対ネバル、ラクサス対キリア、エルザ対ジェラール...「妖精の尻尾」と白魔導士とディアボロスによる三つ巴の戦いは、混迷を極めていた。追い詰められたレイスはマカロフの体に憑依し、ナツに襲い掛かる。マカロフとの想像以上のシンクロ率の高さに驚くレイスだったが、2人には思いもよらない繋がりがあって...!? そして、白魔導士の術を打ち破るため、ルーシィが思いついた秘策とは...!?
背中の町の教会で、ナツとハッピーは倒れたトウカを発見。目を覚ました彼女は、ナツを敬愛するいつものトウカだった。彼女の口から語られる、白魔導士と「本当の自分」との関係とは…！？ 一方、キリアを倒し、オーブを破壊しようとするラクサスの前には、エルザが立ちはだかる。滅竜属性の武器を持って戦うエルザに対し、ラクサスも新たな技を繰り出す。「妖精の尻尾」が誇るS級魔導士の2人が今、激突する―！！
エルザとラクサスによる激闘がついに決着。各地の戦況を不利と察知したスカリオンは、「ディアボロス」の撤退を決断する。しかしウェンディと交戦中のネバルは天竜の捕食に固執し、命令を無視。禁じ手とされる第五世代のドラゴンフォースを発動する！ 圧倒的な力の前に無力さを痛感したウェンディは、たった一度きりの付加魔法を使い、賭けに出る。ウェンディの元へと舞い降りたのは、恐るべき「絶望」だった――！
ついに破壊されてしまった5つのオーブ。これによって木神竜アルドロンは力を失い、その強大な魔力は白魔導士の手に渡る――はずだった。しかし大地の鼓動は天を衝き、アルドロンは復活の咆哮をあげる。そして白魔導士は逆に魔力を失い、失意に嘆く。雲をも越える木神竜を相手に、ナツたちは対抗することができるのか！？そして白魔導士を窮地に陥らせた、恐るべき黒幕の正体とは…！？
復活した木神竜は、オーブに宿る守護神・ゴッドシードを操り人間の排除に動き出した。ナツと対峙したウルフェンは、心に浮かぶ強者の力を読む能力でゼレフを生み出すが...!? 同時に各地でもゴッドシードと「妖精の尻尾」の戦いが勃発。オーブを巡る連戦で疲労困憊のルーシィやウェンディたちの元へ、白滅から解放された頼もしい仲間たちが駆けつける!「妖精の尻尾」の仲間と力を合わせ、総力戦に挑め!
木の巨人の大群に立ち向かう「妖精の尻尾」たちだったが、いくら倒してもキリがない。大群を止める勝利条件は、彼らを操るゴッドシード・メトロを倒すこと。仲間たちに希望を託されたグレイとジュビアは、手を取り合い強大な敵との戦いに挑む! 時を同じくして、ジェラールはもう 1 人のゴッドシード・ギアーズと対峙。思考を奪うギアーズの魔法を前に防戦一方に陥るが...。それぞれの互いを想う心が、戦う力となる!
4人のゴッドシードたちの撃破に成功した「妖精の尻尾」たち。居合わせたブランディッシュの魔法で巨大化したガジルは、木神竜にさらなる攻撃を畳みかける。残すは“本体”のゴッドシード・アルドロンのみ。多少魔力が低下したとはいえ依然として強大な力を誇るアルドロンに、ナツが立ち向かう。「人間は我が養分」。人の命を何とも思わぬアルドロンに、ナツの炎が熱く燃え上がる！
ついに木神竜アルドロンの撃破を果たしたナツたち。仲間たちと束の間の休息をとる中、眠っていた白魔導士とトウカが目を覚ます。何かを焦る様子の白魔導士は、「エレンティアには時間がない」と謎の言葉を言い残し、水魔法を使って姿を消す。同時にナツたちにも魔法が発動し、遠い地へと転送されてしまう。魔法が使えず困惑する一行の前に現れたのは、よく見慣れた顔の懐かしい「友人」たちだった…！
臨界魔法世界エレンティア。魔力があふれるというその異世界には、世界移動の力をもつドラゴン・月神竜セレーネがいる。ナツたちはトウカと合流したのち、ともにエレンティアからやってきたという白魔導士を探しだす。途方に暮れる白魔導士はナツたちを頼って本名を明かし、エレンティアの抱える問題と自らの役割、そしてアースランドの五神竜を狙った“白滅計画”の真の黒幕を語り出すのだった…！
白魔導士ことファリスの背後で糸を引いていたのは、月神竜セレーネだった。ナツたちはついにセレーネと対峙するが、エレンティアへと転移させられ、さらに仲間たちはバラバラになってしまう。そこへ、セレーネの親衛隊「月下美神」が襲い掛かる。魔法とも呪法とも異なる「霊術」を武器とする強力な月下美神を前に、ナツたちは苦戦を強いられて…？！美しくも残酷な竜との戦いが幕を開ける！
捕らわれたナツとグレイはセレーネの余興として、妖怪化したルーシィたちとの戦いを強いられる。正気を失ったルーシィだったが、彼女の前にずっと会いたかった人物が現れて…。その後ウェンディたちとも無事合流し、魑魅魍魎の妖怪たちを仕切る月下美神のひとり、ヨウコとの直接対決に挑む。無限に妖怪を呼び出すというヨウコの霊術「百鬼夜行」を前に、苦戦するナツたち。果たして勝機はあるのか…？！
月下美神の一角、ヨウコを倒したナツたちは、黒月山の森の中で剣士・スザクと出会う。アースランドから召喚され、セレーネ討伐を目指す滅竜魔導士だという共通点に意気投合するが、ナツたちが「妖精の尻尾」だと判明するとスザクの態度が一変。戦闘に突入する。「剣聖竜クルヌギ」を喰らい剣聖の滅竜魔法を手にしたスザクの圧倒的な実力を前に、なすすべなく倒れる仲間たち。絶体絶命の窮地に、さらにセレーネまであらわれて…。
壮絶な一騎打ちを繰り広げるセレーネとディアボロスの剣豪・スザク。彼らの間には「剣聖竜クルヌギ」を巡る因縁があった…！ 一方その頃、白滅の里に逃れた一行は月下美神の追手と交戦、グレイはハクネと対峙する。さらに、ヒートアップしたセレーネの力の影響によりエレンティアの魔力膨張が大暴走し、各地は大混乱に…。そこでウェンディが気づいた状況打開の“鍵”とは――。世界崩壊の危機に、「妖精の尻尾」が立ち上がる！
