警視庁の働き方改革の一環で､刑事部･機動捜査隊(通称:機捜)の部隊が3部制から4部制に変更となった｡臨時部隊として新設された"第4機捜"の隊員として招集された志摩一未(星野源)だったが､とある人事トラブルからバディとなる隊員が見つからないという事態に｡やむを得ず､候補段階で落としていた奥多摩の交番勤務員･伊吹藍(綾野剛)を招集し､バディを組むよう命じられる｡伊吹がどんな人物なのか､不安になった志摩は情報を集めるが､｢とにかく足が速い｣というだけで､短期間で次々と部署を異動していたり､かつての同僚刑事たちが｢彼については話したくない｣｢二度と顔を見たくない｣といい､調べれば調べるほど不安になる｡そして､ついに迎えた第4機捜任務初日｡初対面の伊吹は意外にも礼儀正しく､好印象を抱く志摩だったが･･･!?
志摩(星野源)とのパトロール中､隣を走る車に違和感を抱いた伊吹(綾野剛)｡そんな中､警視庁から殺人事件の容疑者が凶器のナイフを持って逃走しているという無線が入る｡容疑者の特徴から伊吹は､隣の車に容疑者が乗っているかもしれないと察知し､追跡する｡一方､殺害現場の初動捜査にあたる陣馬耕平(橋本じゅん)と九重世人(岡田健史)は､第一発見者の証言から凶器のナイフを持って逃走した人物が､加々見崇(松下洸平)だということを知る｡事件現場となったハウスクリーニング会社では､真面目に働く社員だったという加々見｡殺害された会社の専務との関係性を疑う中､陣馬は遺体周辺には血の掌紋が多数ついているのに､加々見が飛び出した部屋のドアノブには血が付着していなかったことを不可解に思う｡疑惑の車を追尾する伊吹らは､運転する田辺将司(鶴見辰吾)と助手席の妻･早苗(池津祥子)が怯えていたことから､車内で夫婦を脅す加々見による"移動立てこもり事件"と見立て様子を伺うが､接触した田辺夫妻の妙な態度から､事件は予期せぬ方向へと転がっていく･･･｡
西武蔵野署管内でイタズラの通報が頻発している｡西武蔵野署の刑事･毛利忠治(大倉孝二)と向島進(吉田ウーロン太)によると､イタズラ通報は"通報したプレイヤーが警察から逃げ切ったら勝ち"というネット上のゲームのルールを模倣した愉快犯の遊びであるという｡これまで､そのイタズラ通報に対応した警官全員が犯人に逃げ切られていると聞いた伊吹(綾野剛)は｢足で負ける気はしない｣と､犯人逮捕に名乗りを挙げる｡後日､伊吹と志摩(星野源)が管内をパトロールしていると､入電中に通話が切れるというこれまでのイタズラと同じ手口の通報が入り･･･｡
拳銃使用による殺人未遂事件が発生する｡被害者は元ホステスの青池透子(美村里江)で､加害者男性も含め現場から立ち去った｡通報を受けた伊吹(綾野剛)と志摩(星野源)は､透子が駆け込んだ付近の薬局店へ急行する｡店主の証言では､透子は店内で銃創の応急処置をした後､大金の入ったスーツケースを持って姿を消したという｡透子が過去に裏カジノ事件に関与していた事を知る桔梗(麻生久美子)の指示で､伊吹と志摩は透子の行方を追うが…｡
日本人店員が勤務するコンビニを狙った強盗事件が同時発生する｡伊吹(綾野剛)と志摩(星野源)は､現場周辺の店舗でコンビニ店員にふんして張り込みを行うが､なんと､その店舗も強盗に襲われてしまう｡さらに､付近の店舗も次々と強盗に襲われるが､マークしていた捜査員によって一斉に確保される｡犯人は外国人で､その大半が低賃金で労働する元技能実習生だった｡伊吹と志摩も同様に犯人を捕まえるが､2人に仕事を教えた留学生のマイ(フォンチー)が勤務する別店舗では､犯人を取り逃がしていた｡その一件が発端で､マイに共犯の容疑がかかってしまう｡伊吹と志摩は､マイの関係者から話を聞くために､彼女が通う日本語学校の事務員･水森祥二朗(渡辺大知)を訪ねるが…｡そんな中､伊吹は恩師であり元刑事の蒲郡慈生(小日向文世)に会いに行く｡今は外国人支援センターで働く蒲郡から外国人労働者の実態を知った伊吹は､思わぬところから事件の真相に迫ることになるのだが…｡
｢志摩(星野源)は､相棒殺し｣といううわさ話を聞いた伊吹(綾野剛)は､志摩から真相を聞き出そうとする｡しかし､志摩は一向に話そうとしない｡堪り兼ねた伊吹は､九重(岡田健史)から志摩のかつての相棒である香坂義孝(村上虹郎)が不審な死を遂げていた事を聞き出す｡その後､伊吹は九重を引き連れ､香坂の死の真相と､同日に起きた連続毒殺事件について調べ始めるが…｡
初動捜査でトランクルームに来た伊吹（綾野剛）と志摩（星野源）。そこには猫砂の山に埋まった男性遺体が…。事件現場の様子から何かあると感じた２人は、トランクルームにいたジュリ（りょう）、家出少女のスゥ（原菜乃華）とモア（長見玲亜）、さらに、違法に住んでいる男・倉田（塚本晋也）を聴取することに。一方、両家顔合わせのため、陣馬（橋本じゅん）はその道中で偶然にも指名手配犯と遭遇し、急遽後を追うことに…！？
山中で変死体が見つかり伊吹（綾野剛）と志摩（星野源）は現場へ急行する。遺体の創傷と残された文字から未解決連続殺人の可能性が浮上。伊吹と志摩は、捜査一課の刈谷（酒向芳）とともに司法解剖のため、ＵＤＩラボを訪れる。伊吹と志摩はある資料から複数前科があった被害者の最初の事件の担当が恩師の蒲郡（小日向文世）だった事を知り、蒲郡に会いに行く。事件の衝撃的な事実を知った404は、犯人とどう向き合うのか？
桔梗(麻生久美子)の自宅に盗聴器が仕掛けられた一件が進展する中､伊吹(綾野剛)､志摩(星野源)らのもとに､虚偽通報事件で逃走中の高校生･成川(鈴鹿央士)が暴力団の関係先に出入りしているという情報が入る｡成川を取り逃がしたことに責任を感じていた九重(岡田健史)は捜査を志願し､陣馬(橋本じゅん)と共に成川を捜し出そうとするが…｡一方､成川は久住(菅田将暉)の世話になりながら､ナウチューバー･REC(渡邊圭祐)に接触し､賞金一千万がかけられた羽野麦(黒川智花)の捜索を依頼する｡そんな中､桔梗宅への住居侵入事件の主犯が､エトリと繋がりのある辰井組の組員だったことが分かり､関係各所への一斉ガサ入れが決行される｡桔梗はエトリを再び取り逃がすことを恐れ､伊吹､志摩らにエトリにつながる人物を探すように命じるが…｡
伊吹(綾野剛)と志摩(星野源)が追っていたエトリが､ドローンに仕掛けられた爆弾で死んだ｡司法解剖の結果､エトリの正体は5年前に起きた殺人事件の容疑者であることが判明｡誰が何の目的で彼を殺したのか?1機捜の糸巻(金井勇太)の調べで､エトリはいつも､システム開発に詳しい若い男の指示を受け､行動していたことがわかる｡志摩はその若い男こそ､久住(菅田将暉)という男ではないかと考える｡久住と面識があるのは留置場にいる高校生の成川(鈴鹿央士)だ｡桔梗(麻生久美子)は､成川から久住について聞き出すよう九重(岡田健史)と陣馬(橋本じゅん)に指示｡そして､伊吹と志摩にはその裏付け捜査をするよう指示し､4機捜が一丸となって爆弾犯の行方を追うが…｡一方､ナウチューバー･REC(渡邊圭祐)は､逮捕された成川に代わり｢浜田｣と名乗る情報源から､ドローン爆発事件に関する極秘ファイルを受け取る｡
久住（菅田将暉）に仕掛けられた同時爆破テロのフェイクニュースは翌日には偽の情報だと広まり事なきを得ていた。しかし、ドーナツＥＰ製造工場のトラックに轢かれた陣馬（橋本じゅん）はテロ騒動の影響で対応が遅れ昏睡状態に。志摩（星野源）はテロがフェイクという事を気づけず、判断を誤った自分を責め、また伊吹（綾野剛）も久住に憤りを感じていた。果たして見えない敵・久住の正体は!?衝撃のラストに404の運命は！？
