奴良組三代目と目されながら、跡を継がないぬらりひょんの孫、リクオ。周囲の期待とは裏腹に人間らしく生きたいと願っていた。旧校舎には妖怪が現れると言い出す清継に押される格好で、みんなで肝だめしをすることになった。人間に妖怪を触れさせたくないリクオは、配下の妖怪たちへ屋敷に留まるようにと命じるのだが…。
リクオとの義兄弟の間柄である妖怪の鴆が奴良組にやってきた。三代目を継がないリクオを説得できないものかと、ぬらりひょんが呼び寄せたのだ。だが鴆と会っても意志を変えないリクオ。リクオを一喝するが、その場に倒れ込んでしまう鴆。毒の羽根を持つ鴆。その毒は鴆自身の体にも日々ダメージを与えるものだった…。
リクオのクラスに転校してきた花開院ゆらは、妖怪の話題でなぜか清継と意気投合。清継は清十字怪奇探偵団を設立すると言い出し、リクオの家でその結成式が行われることになってしまった。リクオは屋敷の妖怪たちに気配を消すよう命ずるも、ゆらはリクオの家にただならぬ妖気を察する。果たしてゆらの正体とは…？
ぬらりひょんに破門された旧鼠組。その頭領の旧鼠は奴良組系化猫組からシマを奪い、一番街で好き放題の限りをつくしていた。そんなある日、旧鼠はリクオのクラスメイトであるカナ、ゆらをさらい、リクオに対して三代目襲名を放棄するよう求めてきた。三代目を継ぐ意志のないリクオは旧鼠の出した条件を飲もうとするが…。
急な発熱で寝込んでしまったリクオのもとへ、清継、カナ、ゆらたちクラスメイトが見舞いにやってきた。リクオは友人たちの急な来訪に驚き、看病していた氷麗は、カナと出くわし大あわて。そんな中、清継が清十字怪奇探偵団の新たな活動として探偵団第一回妖怪合宿を梅楽園と呼ばれる山で行うことをみんなに告げて…。
捩眼山へと足を踏み入れてしまったリクオたち一行。妖気漂う魔の山に、ゆらでなくても不気味さを感じないではいられない。「やっぱり帰ろう」と進言するリクオの意見を清継は聞き入れなかった。やがて旅館に案内されたリクオたち一行は、妖怪博士の化原から「夜、逢魔が時以降は外にでない方がいい」と告げられるが…。
捩眼山へと足を踏み入れたリクオたちに牛鬼組の攻撃が始まった。氷麗は牛頭丸に、ゆらは馬頭丸の襲撃を受ける。牛頭馬頭により、完全に分断されてしまったリクオたち。リクオは傷ついた氷麗の助けに入るが、いまだ覚醒しないでいたリクオに牛頭丸の強靭な刃が襲う。必殺の“牛頭 陰魔爪”がリクオに迫ろうとしたその時…！
時は平安時代。貴族の若者、梅若丸に母の危篤の知らせが舞い込んだ。急ぎ母の養生する屋敷のある捩眼山へと向かった梅若丸だが、そこで無残な母の死を目の当たりにする。土着の牛鬼によって命を落とした母を憂い、世を呪い、人、妖怪を問わず殺戮の限りを尽くした梅若丸は、やがて自らが牛鬼と呼ばれる存在へとなり…。
リクオと刃を交えた牛鬼は、リクオの力を身を持って見極めていた。そして自身が起した謀反への決意と、それにともなう自身のけじめをリクオに伝える。そして奴良組の屋敷へと戻ったリクオ。祖父が牛鬼を切腹させる意志を示す中、奴良組総会で居並ぶ幹部たちを前にリクオが取った行動とは…？
かつて魔を照らすとされる鏡があった。名を紫の鏡こと“雲外鏡（うんがいきょう）”。しかし多くの魔物を照らし出していくうちに雲外鏡もまた妖怪と化してしまったという。その恐ろしい鏡を7年前にリクオの幼なじみのカナが見てしまっていた…。まもなく13歳の誕生日を迎えようとするカナに、雲外鏡の魔の手が迫る！
ひと時の安穏に酔い痴れる奴良組に新たなる敵の魔の手が迫っていた。その者は、怪異妖怪ムチが奴良組の中でも長老格にあたる関東大猿会の狒々をあっけなく葬るとその刃を奴良組へと向けてきた。そんなことにもおかまいないのがぬらりひょん。満足な護衛もつけずに町へと繰り出す老将にムチの刃が振り向けられる！
ムチの不意打ちを受けてしまうぬらりひょん。だが奴良組に迫る危機はそれだけには留まらなかった。リクオのもとには一人の青年が姿を見せる。その者の名は隠神刑部狸玉章（いぬがみぎょうぶだぬきたまずき）。玉章は奴良組本領の浮世絵町を奪うべく、四国より七人同行（しちにんどうぎょう）を率いやってきたのだ…。
奴良組幹部の牛鬼。組を想う心が突き動かした謀反の顛末を総集編で再現。音源、映像とも再編集を行い「牛鬼編」の見所を凝縮。大胆なカラーワークによって、本編オンエア時とはまた違った感動が！ この総集編を見れば、今まで見逃していた人でもアニメ「ぬら孫」の世界に一気に追いつける！
ムチとの戦いの後、忽然と姿を消してしまったぬらりひょん。玉章の部下たちが、奴良組の者たちを次々と襲っていく中でリクオは祖父不在の奴良組を護るべく、組を取り仕切ることを決意する。そんな中、再び姿を見せる玉章。いよいよリクオとの対決の火蓋が切って落とされようとしていた…。
四国八十八鬼夜行を束ねし、隠神刑部狸玉章が再びリクオの前に現れた。玉章はリクオにあらためて奴良組の乗っ取りを高らかに宣言しにきたのだ。事態を重く見たリクオは学校の仲間たちを合宿と称して奴良組の屋敷に集め、四国妖怪の襲撃から守りぬくことを決意する…。
気のいい店員を装い、奴良組の化猫屋に潜り込んだ七人同行の一人・鉤針女。だがその正体をゆらに見破られ、やがてはリクオにも察知されることに。一方、清継たち清十字怪奇探偵団は、相変わらず陰陽道の技を鍛錬する日々を送っていた。彼らの護衛につく雪女は、いやおうなしに陰陽師の技を積まなければならなず…。
玉章の攻撃が本格的になろうとする中、奴良家で清十字団の合宿を行っていた清継がある調査結果の報告を行った。それによると浮世絵町で何者かが社や祠の破壊を続けているという。さらに清継は、これらは妖怪たちの仕業に違いないと付け加えるのだった。この話を聞いたリクオは、玉章たちの真の狙いに気付くことに…。
今ではすっかりお参りする人も少なくなった土地神の千羽様。だがただ一人、鳥居夏実だけは今でも千羽様を敬い慕っていた。袖モギ様による土地神殺しが進む中、夏実は思い出したかのように千羽様を詣でると、そこには袖モギ様が…。呪いをかけられてしまった夏実を救うには、袖モギ様を倒すしかないのだが…？
袖モギ様を失った四国妖怪の次なる標的はリクオの首だった。血気にはやった犬神が、その先陣を斬る。リクオを討つには、まずは奴良組の屋敷より彼を出さなくてはならない。そこで犬神は、リクオが保護する清十字団にニセの妖怪情報を流し、彼らを屋敷より出すという策を弄するのだが…。
ついに真の姿を見せた犬神。もげた首は憎しみが増せば増すほど大きくなっていく。リクオを必死に守ろうとする、雪女に青田坊に黒田坊、首無に毛倡妓。その献身的な姿はさらなる犬神の憎しみにさらなる火をつけるのだった。その増幅した力が、雪女たちをはねのけた時、旧校舎には真の闇が訪れようとしていた…。
奴良組の戦力を見極めた玉章は、いよいよ奴良組総攻撃の開始を決めた。その事態を察知したリクオはこれを迎え討つ決意を固めるが、先代との盃を交わしている奴良組の幹部のほとんどは、リクオを支持こそするも五分と五分の対等では付き従うわけにはいかないという。その時、鴆がリクオに発した言葉とは…？
四国妖怪によって秩母の砦を陥落させられた。いよいよ玉章たち四国妖怪の総攻撃が開始されたことを知った奴良組では、リクオがわずかな手勢とともにこれを迎え討つ準備を進めていた。そんなリクオに「わずかな手勢で迎え撃って、勝ち目はあるのか？」と奴良組幹部の一ツ目が立ちはだかる…。
敵情を探ろうと先行する牛頭丸、馬頭丸だが、玉章に正体を見破られると玉章の畏の源“魔王の小槌”の餌食になりかける。そこに奴良リクオが姿を見せる。ぬらりひょんの畏である存在感でその姿を見えなくすると、一歩一歩玉章の前に歩みを進める。夜雀はリクオの目を封じようとするが、そこに雪女が割って入って…。
奴良組と四国妖怪との壮絶な戦いも、しだいに奴良組のほうに戦況が有利に傾いていた。だが、追い詰められる玉章から余裕の笑みが消えることはなかった。そう、いよいよ彼の畏れの源、奴良組への勝利の確信である神宝“魔王の小槌”がまさに振り払われる時がやってきたのだ…！
リクオと玉章の一騎打ちが始まった。ただならぬ妖気がリクオと玉章を包み、頂点に立とうとする者同士の妖気のぶつかり合いが、周囲を取り巻いた。 覚醒した魔王の小槌の力は伊達ではなかった。やがてその刃がリクオの身体を捕らえた時、ついに闇は終焉を迎えようとしていた…。
幼い時分、父を亡くしたリクオにとって父、そして祖父が務めていた妖怪の総大将は憧れであり、その３代目を引き継ぎたいと思っていた。しかし妖怪が実は悪いことばかりをする存在だと知ると、人に嫌われる妖怪にはなりたくないと言い出す。 奴良組本家２代目死去後、総大将の座を狙うガゴゼはそんなリクオを不甲斐なく思い、いっそのことクラスメイトとともに葬ってしまおうと企む。そしてカナ、清継たちの乗ったバスがガゴゼ組に襲われた。 そのことを知ったリクオはクラスメイトたちを助けようと、黒田坊、雪女たちを引き連れ屋敷を出ようとするが、そこに奴良組相談役の木魚達磨が「人間を助けるなど言語道断」と立ちはだかった。
浮世絵町にゆらの兄、花開院竜二が魔魅流（まみる）を従えてやってきた。 妖怪を「絶対悪」と称する竜二は、水系の式神を操り次々と妖怪を倒していく。そして雷系の式神を操る魔魅流との連携は強大な力を示すのだった。空き地でゆらを発見した竜二は、ゆらのそばにいたリクオをひと目で妖怪と見抜くと、攻撃を仕掛けてくる。 「リクオくんは大切な仲間や」とリクオをかばうゆらは、あろうことか兄にたてつくことに…。 「陰陽師が妖怪をかばうなどありえない」と妹でさえも容赦なく攻撃する竜二。 その攻撃ぶりに、我慢ができなくなったリクオはゆらの目の前で、自身の妖怪の姿をさらすことに。 ついにリクオの正体がゆらにバレてしまった！
液体の式神、仰言（ぎょうげん）を使いリクオに攻撃を仕掛ける竜二。得意技の金生水の花（こんじょうすいのはな）は３分間しか出し続けることができないと言い放つと、３分間での勝負を申し出てきた。 しかし竜二は、巧みな話術で敵を惑わせる戦術を得意とする陰陽師。その実は、準備に３分の時間を要する大技、金生水の陣（こんじょうすいのじん）を準備するためだったのだ。 その虚を見抜いたリクオは、妖刀・祢々切丸（ねねきりまる）で竜二に手傷を負わせる。リクオが用いた刀を見た竜二は戦いを停止させ、ゆらに花開院家の宿敵・羽衣狐が現れたことを告げる。
時は豊臣天下の時代。若き日のぬらりひょんと奴良組の一行の姿は古来より妖たちの中心であった京の地にあった。 彼らの目的は北から南から多くの妖怪たちが集結する中、妖怪の頂点を目指すこと。 奴良組あげての腕試しにやってきたのだ。 その京には珱姫という貴族の娘がいた。彼女は神通力に精通し、怪我や不治の病を治してしまう力を持っていた。しかしその力は欲深い父親に利用され、 自由に人助けのできないさながら籠の中の鳥といった状況だった。京で彼女の噂を聞きつけたぬらりひょんは、 その珱姫にひと目ぼれする。 たったひとりで屋敷に入ると、珱姫を屋敷の外に連れ出し「ワシの妻になれ」と迫る。 しかしそんな珱姫にもう一人、興味を抱く妖がいた。
連れ去られた珱姫（ようひめ）を追い大坂城に入ったぬらりひょんは、この城に巣食う妖で、古より"魑魅魍魎（ちみもうりょう）の主"と謳われし羽衣狐と対峙した。 転生を繰り返し人に憑く羽衣狐は、転生した数だけ尻尾を持ち力を得る妖。その圧倒的な力にぬらりひょんは深手を負ってしまう。しかし、わずか１００年で百鬼夜行を率いるまでに勢力を拡大させてきたぬらりひょんは次第に本領を発揮していく。 気配を感じさせずに懐に入ると、花開院秀元が作った、妖だけを斬りつけるという弥々切丸で一閃、羽衣狐の眉間を斬りつける。子を産むために、これまで集めてきた妖気を一気に失う羽衣狐。 大坂城天守閣の屋根にあがりに逃げ延びようとしたところに秀元も駆けつけて…。
リクオは京都へと帰っていったゆらのことが気になっていた。そして、竜二が口にした京都に出現した大妖怪、羽衣狐の存在に胸騒ぎがしていた。そんな中、清継が夏休みの妖怪研究のため京都へ行こうと言い出す。そのことを祖父のぬらりひょんに相談すると、突然ぬらりひょんの表情が厳しくなり、懐の刀を抜いて向かってきた！しかしリクオは祖父の姿を捉えることができず、ただ一方的に打ちのめされてしまう。それでも京都行きの意志を曲げないリクオに、ぬらりひょんは旧知の友を呼びつけリクオを預けることに。赤なまはげたちにさらわれるリクオ。向かった先は奥州・遠野の里、妖怪の隠れ里であった。
ぬらりひょんの技を見よう見まねで覚えたリクオは、遠野での修業で実践しようとしていた。自分の存在を相手に認識させず、懐に入り込もうと「畏」を発動するも、イタクに断ち斬られてしまう。鍛え抜かれた遠野の妖怪たちに、リクオは妖の次の段階を叩き込まれるのだった。自らの畏を具象化し、技として昇華させる「鬼憑」（ひょうい）は、妖怪の戦いの歴史の中で生み出された対妖用の戦闘術だ。リクオがさらなる修業を続ける中、京都から遠野に妖怪の派遣要請がくる。羽衣狐の復活にあたり戦闘用の妖怪を欲していたのだ。それを断る奥州遠野一家総大将の赤河童。一旦は身を引く鬼童丸（きどうまる）だが、遠野の里でリクオの姿を目にした時、４００年前の忌まわしき記憶が甦ってきて…。
400年前、13代目秀元によって京都に張り巡らされた8つの封印が、復活した羽衣狐によって破られようとしていた。封印も残すところあと3つとなった時、花開院家の陰陽師たちは封印をただ守るのではなく、残った力を結集して羽衣狐を迎え撃つ選択をする。雅次の福寿流結界術、破戸の創造式神、秋房の"不敗の槍"、妖刀・騎億(きおく)をもって羽衣狐を封じ込めようとするのだが…。 その頃、リクオの姿はまだ遠野にあった。京妖怪と互角に戦える力を蓄えるための準備に追われていたリクオだが、そこへ京都から陰陽師壊滅の知らせがもたらされる。いよいよ京都へと旅立つ覚悟を決めたリクオはある言葉を遠野の妖怪達に投げかける。
リクオが浮世絵町に戻ってきた。リクオが遠野で力をつけてきたことを悟ったぬらりひょんは、京都行きを許し、戦略空中要塞"宝船"を授けるのだった。そのころ京都では、到着した清継たちがさっそく妖怪探索を始めていたが、もはやそこは妖怪が堂々と人を襲う魔京と化していた。清十字団の危機に助けに入るゆら。ゆらは清継たちに夜間の外出を控えるよう警告すると、この日の夜、敵が襲撃するであろう相剋寺に向かう。残された花開院家の陰陽師が総力をあげて防御する中、その結界を破って入ってきたのは鹿金寺で羽衣狐に立ち向かっていった秋房。禁術が裏目に出た秋房は京妖怪の手先となってしまっていた…。
相剋寺の封印が解かれた。中から封印されていた土蜘蛛が姿を現わす。京妖怪でありながら、羽衣狐の目的を意に介さず、ただただ強い者と戦うことのみを望む般若の面を持つ大男が・・・。 そのころリクオたちの乗る宝船では、イタクと首無が衝突していた。「常州の弦殺師」の異名を持つ首無とイタチに姿を変えたイタクの本気の戦いを止めたのは、リクオの義兄弟、鴆（ぜん）であった。 そして首無とイタクの戦いがようやく収まった時、宝船が鞍馬山上空に差し掛かったところで京妖怪の門番、白蔵主（はくぞうず）が立ちはだかる。白蔵主は奇襲を掛けることを潔しとせず、大将同士が名のり合ってから戦うことを望んできた。その愚直なまでに武士道に徹する白蔵主にほれ込んだリクオは、白蔵主に奴良組百鬼夜行に加わることを望むのだが・・・。
宝船を傷つけられながらも何とか鞍馬山を越え、京都に入ったリクオたち。白蔵主（はくぞうず）はリクオに「仲間を助けたければ、まず伏目稲荷へ向かえ」と告げて飛び去っていった。 そのころ京都では、羽衣狐の侵攻について対応策が議論されていた。その席に加わった十三代目秀元は弐條城を無理に守ろうとせず、敵に明け渡たすことを花開院家の者たちに提言する。４００年前もそうだったように羽衣狐が子を産むため、守勢に回った時が討ち取ることができる唯一のチャンスだと言うのだ。そしてそれを成し遂げるためには、式神「破軍」と妖刀「祢々切丸（ねねきりまる）」とそれを使える者が必要だという。「破軍」を使う陰陽師のゆら、そして「祢々切丸」の現在の持ち主、リクオが今まさに京の町に降り立つ！
白蔵主（はくぞうず）の言葉を信じ伏目稲荷へとやってきたリクオたち。別名"迷いの森"と呼ばれるこの場所には、京妖怪の二十七面千手百足（にじゅうななめんせんじゅむかで）が巣食っていた。入口でつい重軽石に手を触れて「重い」と感じてしまった淡島は、二十七面千手百足の畏に囚われてしまう。淡島の前に現れる一人の幼子。と同時に敵の攻撃が開始された。斬っても斬ってもいっこうに止まない攻撃。目の前の幼子の恐怖はますます増し、淡島はより大きなダメージを受けていく。二十七面千手百足の畏を断ち切るにはその元になるものを絶たねばならない。その畏の源が幼子の恐怖にあると気付いた淡島は、逆転の活路を見出していく。
二十七面千手百足（にじゅうななめんせんじゅむかで）を封印したリクオたちの前に突如現れた土蜘蛛。ひたすら強いものを求め戦いを挑んでくるこの妖の目的は百鬼夜行の破壊である。４００年ぶりに対面した秀元は、この場から立ち去ることを進言するも土蜘蛛は圧倒的な力で攻めかかってきた。 リクオは鏡花水月で立ち向かうが、土蜘蛛はいとも簡単にリクオの畏れを断ち切ってしまう。大将であるリクオの畏が敗られた影響は、その場に居合わせた百鬼たちの戦意を奪っていく。それこそが彼の畏の源"百鬼夜行破壊"なのだ。しかし攻められても攻められても決して壊れないリクオの心。リクオに関心をもった土蜘蛛は氷麗を連れ去り、相剋寺での決着を申し出るのだった。果たしてリクオに勝機はあるのか？そこにぬらりひょんが最も信頼を寄せる男が姿を現した。
牛鬼によって鞍馬山に運ばれたリクオは、ぬらりひょんと父・鯉伴（りはん）よりも強くなるのだと迫られる。「３／４も人間なのに、祖父よりも強くなれるのか？」リクオの疑問に牛鬼は、人であることを認めることで強くなる必要性を説くのだった。奴良組が最強だったのは、妖であることも人であることも認めていた鯉伴の時代。牛鬼はリクオにそれを求め、刃を向ける。その頃、リクオを失った奴良組の百鬼夜行は戦意を失いバラバラとなっていた。そしてリクオを守ることに、全てを注いでいた首無もまた自分を見失おうとしていた。首無は、かつて"常州の弦殺師"と呼ばれ殺戮の限りを尽くしていた頃を思い出し、当時の力を持って第７の封印で京妖怪を一網打尽にする。そんな折、花開院本家をしょうけらが、首無が次に攻め込んだ第６の封印には、茨木童子が襲い掛かってきて・・・。
龍炎寺にて首無と茨木童子との戦いが開始された。自分を見失いかけていた首無は、このまま堕ちてしまうのか？ しかし、毛倡妓（けじょうろう）の献身的な支えが首無に過去の記憶を甦らせる。 鯉伴（りはん）と出会ったあの頃の記憶・・・。大事な者のために命をはれるのが本当の強さだという鯉伴の言葉を思い出した首無は、茨木童子に卒塔婆（そとば）の封印をも解かせてしまうほど追い詰めていく。しかし、そこへ様子を見に来た鬼童丸（きどうまる）が割って入り、毛倡妓に刃を入れる。 その頃、花開院本家では暴れまくるしょうけらに陰陽師たちは劣勢に立たされていた。もはやこの場所にしょうけらを倒せるだけの者はいないと思われたが、清十字団に同行していた倉田が、青田坊として立ち上がる。しょうけらとの戦いで、青田坊もまた己の過去と向かい合う。「守るべき者のために戦う」。守るために鬼神となる道を選んだ青田坊は、骸（むくろ）の数珠（じゅず）を解き放つ。
窮地に立たされていた首無と毛倡妓にゆらが助けに入り、龍炎寺は再び封印された。しかしゆらも鬼童丸に捕らえられ、術者としてその生き胆を羽衣狐への捧げられそうになる。そこへ竜二と魔魅流、そして黒田坊が助けに入る。奴良組妖怪が強力な京妖怪と対峙し、陰陽師がこれを封印する。人と妖が力をあわせてこそ、京妖怪に対抗しうる戦いとなるのだった。 一方、鞍馬山で修業を積んでいたリクオには時間が残されていなかった。相手の認識をずらし、その攻撃をかわすぬらりひょんの畏。しかしそれだけでは土蜘蛛のような強大な妖は倒せない。相手に届く刃がリクオには必要とされていた。牛鬼に協力していた大天狗だったが、リクオから祢々切丸（ねねきりまる）を回収しようと襲いかかる。大天狗が本気で刃を向けてくる中、リクオは新たな技を生み出そうとしていた。
天狗たちが命を狙う中、リクオはついに鬼纏（まとい）を完成させた！ 仲間との強い信頼によってもたらせれる畏の奥技、鴆（ぜん）との鬼纏は鞍馬の天狗たちを一瞬でなぎ払ってしまった。それを見届けた牛鬼は、最後にその御業（みわざ）をもって、彼の畏を断ち切るようリクオに最後の試練を課す。その頃、第二の封印"相剋寺（そうこくじ）"では土蜘蛛がリクオの到着を待っていた。かたわらには、人質として氷麗（つらら）を置き、リクオが彼女を取り戻しに来るのを楽しみにしていたのだ。氷麗は先の戦いでリクオを守りきれなかった自身を悔やみ、土蜘蛛の思い通りにはさせないと自らの命を絶とうとする。と、その時、リクオが土蜘蛛の前に姿を現した！
氷麗との鬼纏（まとい）によって右腕の１本を失った土蜘蛛が本気になって戦いを挑んできた。そこに加わってきたのがイタクら遠野妖怪たち。リクオは戦いの中でイタクにも畏を纏わせるよう背中を預けると、イタクとの鬼纏（まとい）"、襲色紫苑の鎌（かさねいろしおんのかま）"が、土蜘蛛の身体を真っ二つに両断する。その頃、弐條の城では羽衣狐の出産の時が間近に迫っていた。そこに姿を現わしたのは、４００年前、羽衣狐に一太刀浴びせた男、ぬらりひょんである。老いたとはいえ、いともたやすく羽衣狐の懐に飛び込むぬらりひょんは、そこで得体の知れない邪悪な畏を感じとる。その後、カラス天狗の助けにより産所を抜け出したぬらりひょんは、この一連の騒動の裏で糸を引く者がいることを悟るのだった。
ついに弐條の城に姿を見せたリクオと百鬼夜行たち。その勢いは城の東大手門を守るガイタロウ、ガイジロウをあっけなく退け、相手の心を読み、繰り出す攻撃をかわすサトリと鬼一口をも、ゆらの怒りの式神総攻撃をきっかけに突き破っていく。 城内では京妖怪の幹部、鬼童丸が立ちはだかる。1000年の大儀、闇が光の上に立つ秩序ある世界を理想に掲げる鬼童丸は自身の畏で羅城門（らじょうもん）を生み出し、幾千もの剣戟（けんげき）をリクオに向ける。それに対してリクオは、黒田坊の畏を纏い、立ち向かう。 敵に合わせてやり方を変える鬼纏（まとい）。黒田坊との鬼纏は鬼童丸の剣戟を破っていく。そして追い詰められた鬼童丸は最後の奥義を見せる！
鬼童丸は奥義"剣戟（けんげき）無量"を繰り出し最後の抵抗を試みる。「千年の長さには遠く及ばないが、このひとときは全てを懸けても守る価値がある」。まさにこの時、羽衣狐、京妖怪たちの宿願である鵺（ぬえ）の出生が成し遂げられたのだ。全てを闇によって支配する"鵺"。その正体は平安の世に人の世界を表舞台より支配し、魑魅魍魎（ちみもうりょう）をも従えた伝説の陰陽師・安倍晴明（あべのせいめい）である。 絶望の空気が支配する弐條の城、だがリクオたちにはまだ時間が残されていた。いかに鵺と言えども、元は人の子。赤児であるうちはまだ討つ手がある。封印へと動き出す残された花開院の陰陽師たち。激闘を繰り広げる奴良組と京妖怪たちのなかで、リクオはついに羽衣狐と激突する。
弐條の城では奴良組と京妖怪との壮絶な戦いが続いていた。茨木童子には首無と毛倡妓（けじょうろう）が、狂骨とがしゃどくろには青田坊と邪魅（じゃみ）が対峙し、これを退けることに成功する。しかし晴明の誕生にはそう多くの時間を必要とはしなかった。 一方リクオは、転生により九尾となりさらに力を増した羽衣狐に苦戦を強いられていた。動きを封じられ、とどめを刺されんとするところをゆらに救われ、羽衣狐の刃がゆらに向けられると魔魅流（まみる）がこれを守った。果たして羽衣狐にリクオは太刀打ちできるのか？ リクオは依代の記憶に迫るべく羽衣狐に語りかける。それはリクオにとってもおぼろげに残っている過去の記憶に決着をつけるためのもの…。 やがて晴明の誕生により取り戻される依代の記憶。鯉伴（りはん）の最期の姿に動揺する羽衣狐をゆらの破軍、そしてリクオの弥々切丸が貫いていく。
1000年の時を経てついに晴明が現世に蘇った。史上最強の陰陽師の復活に狂喜する土蜘蛛は1000年ぶりの戦いを挑むが、いとも簡単に地獄へと送られてしまう。晴明は現代の京都を醜いと言い放ち、暗黒の街に変えるべく建物を壊し始める。その晴明をゆらが滅しようとすると、鏖地蔵（みなごろしじぞう)がこれを阻んだ。晴明の転生こそが宿願であり、一連の騒動を裏で糸引いていた者こそ、この妖の仕業であったのだ。そしてその鏖地蔵の正体も晴明によって明らかにされる。 リクオの弥々切丸によって鏖地蔵は葬るられることになるが、その名刀をもってしても晴明には傷ひとつどころか、指一本で止められ、刃は砕け散ってしまう。晴明が渡された魔王の小槌でリクオを滅しようとした時、リクオを救ったのは羽衣狐が依代とした1人の娘であった。明かされる娘の正体。彼女こそ地獄の奥底で晴明の反魂の術（はんごんのじゅつ)によって偽りの記憶とともに現世に蘇った鯉伴（りはん)の前妻、山吹乙女であったのだ。
晴明に果敢に戦いを挑むリクオと百鬼夜行たち。力の違いを見せつける晴明の前に、リクオは百鬼すべての力を結集し、一太刀浴びせることに成功する。しかしその身体には傷らしいものは見えない。力を使い果たしたリクオにとどめを刺そうと魔王の小槌を振りかざす晴明であったが、剣がリクオを貫く前に晴明の腕が力を失う。まだ身体が完全に現世に馴染んでいなかったのだ。晴明はリクオに再会を約束すると再び地獄へと帰っていく。歴然とした力の差を見せつけられたリクオはさらなる力を求め、祖父に奴良組三代目の座を譲るよう催促する。そしてついにその時がやってくる・・・。
