婚約破棄を言い渡されたショックで前世の記憶を思い出したアイリーン・ローレン・ドートリシュ。自身が乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア」に登場する悪役令嬢に転生したことに気が付く。この世界で彼女を待っているのは雑な死に方をする破滅ルートのみ……。破滅の起点である魔王クロード・ジャンヌ・エルメイアを攻略して恋人になれば、そんな運命を変えられると考えたアイリーン。さっそくクロードが住む魔王城を訪ねる。
学園でのひと騒動を経て、クロードとの距離を縮めたアイリーンだったがまだまだ課題は山積み。まずは元婚約者のセドリック・エルメイアに奪われたドートリシュ家の損失を取り戻すことに。その解決策を思案する彼女の元にアイザック・ロンバールら頼もしい仲間が集合する。さっそくアイリーンは、彼らと共に魔王城の修繕や製薬開発に取りかかる。しかし、そんなアイリーンの行動をセドリックは快く思っておらず……。
セドリックの婚約者であるリリア・レインワーズに自身の署名入りの脅迫文が届いたことを知ったアイリーン。全く身に覚えのない彼女は真相を追求すべく、仲間たちと行動を開始する。そして迎えた夜会当日。クロードから贈られたドレスやアクセサリーを身につけ夜会に出席するアイリーン、しかし、会場ではリリアが行方不明となり、アイリーンは誘拐犯の容疑をかけられ窮地に陥る。一方、その頃、リリアの姿はクロードの住む魔王城にあった。
アイリーンは、クロードの従者であるキース・エイグリッドが魔物を密売していたことを突き止める。アイリーンにその事情を話すキースは、その途中、クロードとの出会いや彼への想いを語り出す。彼の本音を知ったアイリーンは、事態収拾のため、そしてクロードが人間に絶望して魔物になるのを防ぐために、協力を申し出る。時を同じくして、キースの秘密を暴くためにセドリックとリリアが魔王城へとやってきて⁉
困難を乗り越えてクロードと婚約をしたアイリーン。幸せを掴んだかに思われた彼女の元にミルチェッタ地方の魔物アシュタルトが人間の村を襲ったという知らせが届く。この騒動に新たな破滅の危機を感じたアイリーンは、ミルチェッタ公国のミーシャ学園に男装姿で潜入し、状況を探り始める。そこで彼女は乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア2」のラスボスのゼームス・シャルルや一癖ありそうな生徒会メンバーと出会う……。
ゲームとは異なるタイミングで魔物となったゼームス。まだゼームスが人間に戻れると判断したアイリーンは彼を逃がす。だが、その様子を生徒会メンバーのウォルト・リザニスに目撃され、自身の正体を疑われてしまう。しかし、彼女はウォルト、そしてカイル・エルフォードの正体と目的を見破り、ひとまず吸血鬼事件解決のために、3人は協力関係を結ぶことに。その頃、ミーシャ学園にはアシュタルトから新たな声明文が届いていた。
アイリーンに魔物としての姿を目撃され、彼女を警戒するゼームス。しかし、「あなたを守りたい」というアイリーンの言葉やリボンの存在が彼の心を開いていき、事件の収拾に向けて行動を共にすることに。そして迎えた学園祭当日。アヒルの被り物をして会場の警備に当たるアイリーンとゼームス。一方、仕事をそっちのけで学園祭に遊びに来たクロード。剣術大会に参加するとそこでとある人物と再会する。
白百合姫に選ばれた生徒への賞品が魔物にとって害となる魔香だと知ったアイリーンは男装を解き、ドレス姿で舞踏会に参加。その圧倒的な美しさに多くの人が見惚れる中、ゼームスがダンスを申し込む。2人の軽やかなステップは会場を魅了し、アイリーンは見事に白百合姫に選ばれる。しかし、その直後、事件の黒幕によって会場には魔香が撒き散らされ、アイリーンたちの奮闘虚しく、ゼームスは魔物へと姿を変えてしまうのだった。
ゼームスらと魔香の取引が行われている闇オークションに潜入したアイリーン。主催者の部屋に忍び込もうとしていると一行は、魔道士エレファス・レヴィと遭遇する。乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア」のファンディスクのラスボスである彼はアイリーンの導きでクロードと対面。レヴィ一族の待遇の見直しを申し出る。その日の夜、アイリーンの元にクロードが何者かに刺されたとの知らせが届き……！？
記憶と魔力を失い人間に戻ったクロード。そのことを民衆にアピールするために、セドリック、リリアと共に第三層の視察が決定する。一方、クロードの元に通い、自身が婚約者であることをアピールするアイリーン。しかし、つれない態度のクロードに、片思いのつらさを味わう。失意の中、魔王城に帰ったアイリーンを待っていたのは魔香を手に言い争う乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア2」の正ヒーローであるオーギュスト・ツェルムと正ヒロインのセレナ・ジルベールだった……。
誤解から気持ちがすれ違ってしまったアイリーンとクロード。「婚約破棄すれば処刑されずにすむ」とやけになったアイリーンは、仕事に打ち込もうとする。そんなアイリーンの元に、クロードから舞踏会用のドレスが届く。誘惑した時はすげなくて、諦めようとしたら追いかけてくる……。クロードにモヤモヤさせられっぱなしのアイリーンはアヒル姿で舞踏会へと出かけるが、対面した彼の口からは驚きの言葉が飛び出す。
魔導師の村に墜落し、囚われたアイリーンは、今回の騒動がレヴィ一族のクーデターの一環であること、そして裏にはリリアが関係していることを知る。皇太后ララに密かに仕え、仲間から裏切り者の烙印を押されたエレファスを奮起させたアイリーンは牢を脱出。2人は粛清される運命のレヴィ一族、そしてクロードを救うため、皇城へと突入する。しかし、彼女たちの前に再び聖剣を手にしたリリアが立ちはだかるのだった。
