今日も新聞を持ってきた配達員を黒こげにし、主の双葉にドロップキックで蹴落とされる、門番型自動石像ガーゴイル。彼は任務に忠実なのだが、加減を知らぬ対応に、双葉に蹴倒される毎日だ。そんな中、ガーゴイルは双葉の友人・小野寺美森の家の盲導犬エイバリー少尉の評判を聞き、同じ主人に信頼されるべき存在として興味を持つ。 その夜、小野寺家に怪しい人物が侵入するのを、ガーゴイルの探知機能が察知して…。
双葉が行方不明になってしまった。 錬金術を駆使して造られたガーゴイルは、町中を探知できる優れた能力を持つが、いなくなった双葉を感知できないでいた。彼女を探知できないことに責任を感じたガーゴイルは、吉永家を出てしまう。 そんなガーゴイルを心配する和己。そんな時、双葉自身から連絡があり、実は東宮家の別荘に招待されていたことが判明するのだが…。
ニュースで世間を騒がせている怪盗百色。「どんな門番でも破って見せる！」そう豪語する彼が、ガーゴイルに挑戦すべく吉永家にもやってくる。ところがそんな彼の大ファンであるママは、大喜びで吉永家に招いてしまう。結果的に吉永家への侵入を許してしまい、ガーゴイルは屈辱を味わう。 その夜、百色は怪盗の仕事で、とある研究所に忍び込む。そこで梨々という謎の少女と出会い…。
町に夏祭りの季節がやってきた。双葉はウキウキ。でも梨々はお祭りを知らない……。 その頃、百色は梨々の父、ハミルトンと会い、自分の娘を実験台にするのをやめさせるよう迫っていた。 しかしハミルトンから、梨々は定期的な投薬が必要で、研究所を離れては生命に関わるという重大な事実を知らされる。そんな中、梨々が発作を起こしたという連絡が入って…。
兎轉舎のイヨの実験台にされ、ヒーロー風のヘルメットを被ったまま脱げなくなる双葉。 それは植物と会話できる装置だった。最初は嫌がっていた双葉だが、次第に植物との会話を楽しむようになり、聞こえてきた美しい歌声に惹かれて裏山に咲く一輪の華と仲良しになる。 そんな中、吉永家ではエジプトから来た謎の錬金術師ヒッシャムが現われ、ガーゴイルに戦いを挑んできて…！
イーハトーブ式交信装置で植物のハナ子と仲が良くなる双葉。そんな双葉にイヨは装置はもう貸さないと言い出した。 だが、ハナ子に、植物が好きな和己を紹介すると約束していた為、半ば強引にイヨから装置を借り、双葉はハナ子に会いにいってしまう。 一方、ガーゴイルに敗北したヒッシャムは、オシリス強化の為の優れた植物を探し、ハナ子に目をつけるが…。
百色が海外への仕事に出かけた。 梨々が一人で留守番することになって、心配して世話を焼こうとする吉永一家だが、梨々は「一人で大丈夫」と意地を張ってしまう。 そこへ梨々の父・ハミルトン博士がつくったロボット・デュラハンが現われる。 梨々を連れ戻しにきたのかと、緊迫するガーゴイルだったが、デュラハンは梨々に会いたくて研究所を脱走してきたのだった…。
新機能のテストで兎轉舎のイヨの元に預けられたガーゴイル。 ところが、機能を停止している間に、隣家の荷物と間違えて持っていかれ行方不明となってしまう。 ガーゴイル不在中の御色町を守る為、ケルプ＆デュラハン＆オシリスたちは大張り切り。 一方、運ばれている途中で再起動したガーゴイルは、和己と双葉そっくりな姉弟に出会う。 つい２人の世話を焼いてしまうガーゴイルだったが…。
梨々は、百色と暮らすうちに怪盗の仕事に憧れる様になっていた。 しかし百色と双葉はそんな梨々にいい顔をしない。特に双葉とはそれがきっかけでケンカをしてしまう。 お互い意地を張ってしまい、謝ることが出来ない二人。 そんな矢先、百色が熱を出して倒れてしまう。こっそり、彼に代わって怪盗の仕事を引き受けてしまった梨々は、デュラハンと一緒に依頼先へと向かうのだが…。
お客さんに愛されて５０年の御色町商店街。しかし、駅向こうにデパートが建つことになり、最近ではシャッターを下ろす店が増えてしまった。 商店街を救うため、ママの提案でなんと、ガーゴイルが商店街のマスコットに！？ そんな中、百色からの予告状が届いて、さらに商店街は大騒ぎ！百色が狙いをつけたお宝とは何か？ そしてガーゴイルの秘めたる商店街への想いとは…。
和己は、友人である演劇部の片桐林吾から、なぜか“女優”として、芝居の出演を依頼されてしまう。 戸惑い、断る和己。しかし林吾の妹・桃からも、兄のお芝居に出るかどうかは別にしても、ぜひとも演劇部へ入ってほしいと迫られる。 クリスマスも近づき華やかな商店街を歩いていた桃は、密かに想いを寄せている和己にクリスマスプレゼントを贈ることを思いつく。そして、彼女が足を止めたのは兎轉舎の店先だった…。 そしてガーゴイルの秘めたる商店街への想いとは…。
御色町にさくら祭りの季節がやってきた。神社の御神木の桜の木を祭る商店街の一大イベントに、商店街も吉永さん家も大忙し！そんなお祭り気分の人達をアッと驚かせるニュースが飛び込んでくる。 なんと、北口にオープンする大手デパートからのあからさまな宣戦布告！！ そんな中、デパートの支配人・松川と旧知のパパは、デパート側の協力をすること…。 北口デパートvs南口御色町商店街そして、パパvsママの対決や如何に！？
御色町さくら祭りが始まった！商店街をあげた賑わいが町中に響き渡る。 ところがそのお祭りに合わせるように、北口デパートの開店セールも始まった。全品３割引セールの横断幕に、町行く人々の関心はデパートに多く集まってしまう。 商店街の危機を救うため、イヨも立ち上がり、奥の手を持ち出してきた。 そんな陰でレイジとハミルトンが再び姿を現す。二人の思惑とは…。そしてさくら祭りの決着は！？