Als Celestia und Luna beschließen, sich zurückzuziehen und die Herrschaft über Equestria an Twilight und ihre Freunde zu übergeben, setzen bei Twilight die Selbstzweifel ein. Währenddessen verbündet sich der alte Schurke Grogar mit einer Gruppe böser Kreaturen, die Equestria erobern wollen. Doch der wiedererstarkte König Sombra hat eigene Vorstellungen von einer Eroberung.
When Celestia and Luna decide to retire and hand off the ruling of Equestria to Twilight and her friends, it sends Twilight into a tailspin of self-doubt. Meanwhile, the ancient villain Grogar bands together a legion of nefarious characters to conquer all of Equestria, but a restored King Sombra has conquering ideas of his own.
Celestia et Luna décident de prendre leur retraite et de confier Equestria à Twilight Sparkle. Pendant ce temps, Grogar rassemble une légion de méchants pour conquérir Equestria, mais le Roi Sombra a ses propres plans.
A Twilight, Rarity, Rainbow Dash, Fluttershy, Pinkie Pie ed Applejack viene affidato l'incarico di governare Equestria dopo aver ricevuto la notizia che le principesse Celestia e Luna si ritirano. Di conseguenza, Twilight è subito colta dall'ansia e dalla preoccupazione a causa di questo nuovo compito. Nel frattempo, un antico malvagio chiamato Grogar riunisce Queen Chrysalis, Tirek, Cozy Glow e Re Sombra, proponendo di lavorare insieme per sconfiggere Twilight e le altre.
Celestia och Luna bestämmer sig för att gå i pension och vill därför ge regenttiteln till Twilight och hennes vänner. Det gör att Twilight fullkomligt tappar det och fylls av tvivel på sig själv.