Villacoublay, 1925. Clémentine, 10 ans, et son frère Petit Boy sont les enfants d'Alex Dumat, aviateur et fierté du village, qui se prépare pour un concours de vitesse aérienne. Un autre participant arrive à Villacoublay : Mollache, directeur du cirque du même nom et inventeur d'une fusée qui devrait lui permettre de gagner le concours. Le moteur de l'avion d'Alex connaît des difficultés (peut-être à cause de Malmoth). Alex est obligé de faire un passage en rase-mottes qui provoque un accident de Mollache, dans lequel la fusée est endommagée. Alors que Mollache s'en prend à Petit Boy, qui se moque de lui, et à Clémentine, qui vient au secours de son frère, Éole, trapéziste du cirque, demande à Mollache de l'aide pour un cabri, Pilou, qui meurt de faim. Comme Mollache refuse, Clémentine invite Éole, Pilou et le reste du cique à manger chez elle. Alex reçoit déjà un invité, le pilote Sadi-Lecointe. L'arrivée des gens du cirque permet à Alex de rencontrer Éole et au chat Gontrand de rencontrer la chienne Starlett O'Wawa qui lui offre la puce Ginette pour lui permettre d'entendre. Mollache débarque avec le garde champêtre pour réclamer de l'argent, beaucoup d'argent. Alex accepte de payer, puis laisse la gouvernante Léonie chasser le malvenu. Le médecin arrive à son tour, mais ne peut pas sauver Pilou qui meurt dans les bras de Clémentine avant d'être enterré dans le jardin.
Après avoir remboursé Mollache, Alex ne peut plus se payer le nouveau moteur dont il avait besoin. Clément Ader, organisateur du concours et légende de l'aviation, lui propose de piloter un avion prêté par Louis Blériot. Mollache s'inscrit au concours et nargue Alex. En visitant un musée d'aviation en plein air, monté le temps du concours, Clémentine a une idée pour les gens du cirque. Le soir, Gontrand, poussé par Ginette, se déguise en Zorro pour aller libérer Starlett. Il se fait capturer par Mollache. Clémentine et Petit Boy expliquent leur plan à Éole et Illico. La nuit venue, Éole et les animaux montent dans un dirigeable et décollent pendant qu'Illico retient Mollache juste assez longtemps pour l'empêcher de retenir les fuyards. Malmoth menace alors de punir Mollache en cas d'autre échec à repandre le mal sur Terre. La même nuit, Mollache s'introduit dans le hangar d'Alex.
Le jour du concours aérien est arrivé. Clémentine reçoit des nouvelles d'Éole, ce qui renforce le moral d'Alex. Gontrand crée le club des chats anti-vol, mais les autres chats répètent bêtement tout ce qu'il dit. Mollache présente sa fusée et fait monter un journaliste à bord. La fusée ne décolle que sur quelques mètres avant de s'écraser dans un étang. Légèrement brûlé, Mollache est emmené sur un brancard, mais il savoure déjà sa vengeance sur Alex. Sadi-Lecointe bat son propre record. Alex décolle avec Clémentine comme copilote. Basile retrouve des boulons et comprend que l'avion a été saboté. Alex bat le record de Sadi-Lecointe en 288 km/h, mais l'hélice se détache. Il fait planer l'avion jusqu'à une clairière pour y atterrir. Malmoth fait apparaître un rocher au milieu de la clairière et Alex ne peut l'éviter. Sutie à la collision, Clémentine perd connaissance. Malmoth tente de l’entraîner dans son antre pour pouvoir la "torturer avec amour". Héméra intervient et sauve Clémentine dans sa bulle bleue avant de l'emmener dans l'espace pour lui montrer la Terre.
À l'hôpital, Clémentine est opérée par le professeur Delatrousse. Le médecin annonce à Alex qu'elle ne remarchera peut-être plus jamais. Alex cherche le moyen de le lui apprendre, mais c'est la surveillante en chef, Mlle. Chevrotine, qui le lui apprend avec rudesse. La nuit, Héméra emmène Clémentine au-dessus de la ville. Pendant ce temps, ayant besoin de certitudes quant à l'identité du saboteur, Illico tente d'obtenir les aveux de Mollache, mais il échoue. Cependant, Mollache déclare être le "roi des saboteurs" en présence de Ginette qui fait passer le message à Illico et Petit Boy. La nuit, le duo remplit la fusée de poudre à canon. Le lendemain, Illico se fait passer pour un gendarme et provoque une panique chez Mollache. Le saboteur se précipite dans sa fusée et la fait décoller, mais la poudre à canon explose et il perd le contrôle de sa fusée. Delatrousse annonce à Clémentine et Alex qu'il a mis au point une nouvelle technique d'opération qui pourrait permettre à Clémentine de remarcher. Un inconnu téléphone à l'hôpital pour prévenir le médecin que sa femme est tombée gravement malade. Delatrousse se précipite, mais sur la route, il est victime d'une attaque de Malmoth et se fait tuer. L'inconnu ayant téléphoné au professeur se rend ensuite à l'hôpital et se présente comme étant le docteur Billot, remplaçant de feu le professeur Delatrousse.
Le docteur Billot renonce à opérer Clémentine, se déclarant moins doué que le défunt Delatrousse. Mlle Chevrotine se montre plus agréable envers Clémentine. Éole et les animaux du cirque sont arrêtés par la gendarmerie. Ils envoient alors un SOS à Alex. Celui-ci, qui avait renoncé à voler à cause de l'accident, revient sur sa décision et s'envole au secours d'Éole. Profitant de l'absence d'Alex, Billot montre son vrai visage. Il déménage Clémentine dans une autre chambre, ressemblant plus à un grenier, et interdit toute visite. Au cours d'une promenade dans le jardin de la clinique, Clémentine rencontre un petit chat qui tombe dans un étang en chassant une grenouille. En tentant de le sauver, Clémentine tombe à l'eau et est sauvée par Mlle Bleu. Le docteur Billot décide d'opérer Clémentine le soir-même. Mlle Bleu prévient les amis de Clémentine. Mlle Chevrotine, comme hypnotisée, emmène Clémentine au bloc, mais Héméra lui barre le chemin et lui rend ses esprits. Puis, Héméra tue Billot et fait face à Malmoth. Le lendemain, Clémentine quitte la clinique.
Alex emmène Clémentine, Petit Boy, Éole, Illico Presto, Gontrand et Starlett en Italie pour rencontrer des médecins qui pourront peut-être aider Clémentine. Au cours du vol, Alex offre à Clémentine le petit chat que Clémentine avait sauvé à la clinique. Elle l'appelle Hélice. Ils survolent le bateau qui ramène les animaux du cirque en Afrique. À Venise, Clémentine et ses amis rencontrent les excentriques professeurs Patati et Patata. Illico quitte le groupe pour retrouver sa ville natale. Venise est en fête pour Pâques. Alex et Éole, mais également Gontrand et Starlett font un tour romantique en gondole. Petit Boy emmène Clémentine se promener. Ils rencontrent un vieux marchand qui possède un tableau d'Héméra. Pendant que Petit Boy farfouille dans le magasin, Clémentine observe un spectacle de marionnettes. L'une d'elles, Pinocchio, prend vie et emmène Clémentine dans le Venise du xve siècle.
Clémentine et Pinocchio débarquent dans le Venise du xv eme siècle juste à temps pour voir Léonard de Vinci et son compagnon se faire attaquer par les hommes du Comte Cafardo. Le compagnon de Léonard est tué. Cafardo désire les plans de Léonard, mais celui-ci tente de les jeter dans le canal, ce qu'il rate. Pinocchio les récupère et s'enfuit avec, les hommes de Cafardo sur ses traces. Léonard emmène Clémentine chez lui et lui montre certaines de ses inventions. Il lui explique également que les plans sont ceux d'une arme qui devrait permettre à Venise de repousser les Turcs. S'il ne les amènent pas devant le Conseil des Dix le lendemain à midi, lui et le Doge seront déchus, ce qui pourrait profiter à Cafardo. Clémentine retrouve Pinocchio, mais ils sont capturés par Cafardo. Après conseil auprès de Malmoth, Cafardo décide de torturer ses prisonniers en menaçant de les immerger dans une fosse remplie de murènes. Clémentine réussit à se libérer et à semer le chaos, permettant au duo de s'enfuir. Ils sont recueillis par un homme masqué. Pinocchio retrouve les plans, mais l'homme masqué propose de les lui racheter. Pinocchio accepte et, ainsi, rate le test de l'homme masqué. Alors que midi sonne, Clémentine arrive à temps pour rendre les plans à Léonard devant le Conseil des Dix. Cafardo est arrêté pour meurtre et trahison. L'homme masqué révèle sa véritable identité : c'est le vieux marchand. Héméra vient rechercher Clémentine, Pinocchio et le vieux marchand. Finalement, Clémentine se retrouve dans le magasin et repart avec Petit Boy.