忍五大国のひとつ“火の国（ひのくに）”にある“木ノ葉隠れ（このはがくれ）の里”―― この里に住むうずまきボルトは、里長である七代目火影（ほかげ）・うずまきナルトを父に持つ少年だ。 ある日ボルトは、不良たちに絡まれていた少年・雷門（かみなりもん）デンキを助ける。力も気も弱いデンキは、不良たちばかりか自分の父親に反発することもできないでいた。 忍者学校(アカデミー)入学式へと行く途中ボルトは、またデンキを見かけるのだが、彼のチャクラが奇妙に歪み、どこか様子がおかしいことに気づく。
入学式当日に騒ぎを起こし、謹慎していたボルトがアカデミーに初登校した。だが、里の英雄と名高い七代目火影の息子でありながら、いきなり謹慎処分を受けたボルトにクラスメイトの目は冷たい。 そんな中ボルトはクラスメイトのひとり、結乃（ゆいの）イワベエにケンカを売られる。イワベエは優れた戦闘センスを持ちながら、素行の悪さが原因で留年した年上の生徒だった。最初のうちは何を言われても相手にしないでいたボルト。だが、勇気を振り絞って仲裁に入ったデンキにイワベエが殴りかかったのを見て……。
ボルトのクラスのメタル・リーは、とても努力家で優れた体術の使い手。だが緊張しやすい性格で、誰かに注目されたりすると途端に実力を発揮できなくなる。そんなメタルにある日クラスメイトの奈良（なら）シカダイが心無い一言を言ってしまう。悪気はなかったシカダイだが、翌日、怒ったメタルがシカダイに戦いを仕掛け、巻き込まれたボルトは、メタルのチャクラが、デンキのときと同じように奇妙に歪んでいることに気づく。
クラス担任の油女（あぶらめ）シノの提案で、男女のチームに分かれて屋上に設置されたフラッグを奪い合うことになるボルトたち。早速、屋上に向かうボルトたち男子チームだが、途中に仕掛けられたトラップや、うちはサラダ、秋道（あきみち）チョウチョウを中心とした女子チームに行く手を阻まれ大苦戦する。何とかして女子チームより先にフラッグを奪いたいボルトは、授業で見た高等忍術“口寄せの術（くちよせ の じゅつ）”を試してみるが、思いもよらぬものを呼び寄せてしまう――。
ボルトのクラスに、“音隠れ（おとがくれ）の里”から転入生がやってきた。ミツキという名のこの少年は、組み手の授業でイワベエを圧倒したり、難しい問題をあっさり解いたりとただならぬ才能を見せる。しかしミツキは何を考えているのかわからないところがありボルトたちを困惑させてゆく。そんな中、校舎の修復工事をしていたひとりが急に暴れだす騒ぎが起こる。慌てて駆けつけたボルトたちだが、そこに謎めいた言葉を呟きながら、さきほどまでは姿のなかったミツキが現れる。
担任のシノに呼び出され、指示された場所までやってきたボルト、シカダイ、ミツキ。いつもと様子の違うクラス担任をいぶかしむボルトたちだが、そんな三人に突然シノが襲い掛かる！ 蟲（むし）を使った術を得意とする油女一族のシノは、“奇壊蟲（きかいちゅう）”を放ち容赦ない攻撃を仕掛けてくる。だが重大任務も任される上忍（じょうにん）と同等の実力を持つ相手にボルトたちがかなうはずもない。ところがこの状況でもミツキだけは、慌てることなく冷たい表情でシノを見つめ……。
最近たびたび感じる、姿の見えない相手からの熱視線に怯える（？）チョウチョウは、この気味の悪い相手を捕まえてやろうと息巻く。そしてついに犯人・隠蓑（かくれみの）マギレを捕まえることに成功。だがマギレは、実はチョウチョウのクラスの委員長・筧（かけい）スミレのことが好きでずっと彼女を見ていたのだった。話を聞きこの場でスミレに告白することをすすめるチョウチョウ。最初は戸惑っていたものの、思い切って告白するマギレだが……？
ボルトにしか見えない歪んだチャクラの影に操られ、急に暴れ出した人々―― はじめはアカデミーの周辺だけで起こっていた異変が、徐々に里中に広がり始めていた――。 そんなある晩ボルトは、謎の人物から不思議な瞳術（どうじゅつ）を与えられる夢を見る。それにより、母・ヒナタの家系、日向（ひゅうが）一族特有の能力である血継限界（けっけいげんかい）“白眼（びゃくがん）”が覚醒したと騒ぐボルトだが、父・ナルトは信じてくれない。そこでボルトは、日向家の祖父・ヒアシに話を聞きに行く。
ボルトが、父や祖父が見守る中、叔母のハナビと手合わせすることになった。父に認めてもらうため果敢に戦うボルト。だが、どんなにがんばっても白眼を発動させることができず、覚醒した形跡もないことがわかる。これまで見えていた歪んだチャクラのような影はすべて錯覚だったのではないかと思い始めたボルトは、認めてもらうどころか、ウソをついたと思われるのではないかと気を落とす。そんな中ボルトは、またしても怪しい影に操られた人を見かけ……。
自分にだけ見える謎の影に“ゴースト”と名づけたボルトは、仲のよいシカダイやミツキと協力して“ゴースト事件”を解決しようと張り切る。そんなボルトを陰ながら応援しようと、シノが授業の一環として各自興味のある職場を見学するよう指示。ボルトは、シカダイ、ミツキとともに郵便配達員の仕事を間近で見学しながら里中を見回ることにする。 一方、かつて、特殊部隊“暗部（あんぶ）”の“根（ね）”に所属していたことがあるサイは、火影の命令で同じ事件を調べていたが、調査中にある重大な発見をする。
職場見学中にゴースト事件に巻き込まれ、スミレや、一緒にいた伊豆野（いずの）わさび、雀野（すずめの）なみだがケガを負った。自分ならば未然に防げたかもしれないと悔やむボルトは、何としても事件を解決しようとあらためて決意する。職場見学を通して親しくなった郵便配達員のクロヤギ・タヨリにも協力してもらい、シカダイやミツキとともに今まで以上に注意深く里中を見回るボルト。そんな中、ボルトが何気なく言った一言から、シカダイとミツキがひとつの可能性に気づく。
あれほど里を騒がせていたゴースト事件が、どういうわけかピタリと止まった。ボルトやクラスメイトたちは不思議に思うが、ただひとりミツキだけは、何かを知っている様子。そのミツキは、最近、自分に起こった変化に戸惑っていた。そして、彼にとっての素朴な疑問をクラスメイトたちに問いかけてみるが、話を聞いたひとり、山中（やまなか）いのじんの言葉にミツキは？ そんな中、突如として里中に、異様なチャクラが広がり始めるという異常事態が発生する!!
ミツキから話を聞き、新たな事件の発生をくい止め、犯人にこれ以上の罪を重ねさせないためにとボルトがひた走る！ 一方、サイの報告により今回の事件の首謀者を知った七代目火影・ナルトたち里の幹部は、その正体に衝撃を受けるが、そうしている間に巨大な異界の魔獣“鵺（ぬえ）”がその姿を現した。迫り来る里の危機に、今は引退した六代目火影・はたけカカシも事態の収拾のための協力を申し出る。
特殊部隊・暗部の中でも、さらに特殊な存在である“根”を創設した木ノ葉隠れの元幹部・志村（しむら）ダンゾウ―― 今回の事件の首謀者は、今は亡き彼の意志を受け継ぐ者だった。 不思議な“眼（め）”の力で異世界へと入ることができたボルトは、魔獣・鵺の力を利用した兵器“牛頭天王（ごずてんのう）”による里の壊滅を狙う相手を目の前に必死の説得を試みるが……。 ボルトの思いは過去からの呪縛を解き放つことができるのか!?
木ノ葉隠れの里を襲ったゴースト事件が解決し、あのときボルトに発動した謎の力が再び目覚めることはなくなっていた。大人たちはその後のさまざまな処理に追われ、事件を起こした者の処遇についても、追って結論が出されようとしていた――。 里にもアカデミーにも、いつもの日常が戻りつつあったが、そんな中、ボルトやクラスメイトたちには、ひとつ気がかりなことがあって……。
