姫石らきの夢は、自分だけのプレミアムレアドレスを作ること！アイドル学校・スターハーモニー学園への転入初日、らきは偶然にも友希あいねと湊みおに出会う。その後、初めてアイカツ！のステージを披露。すると、らきのアイカツパスが光り始めて……！？
らきたちが光る扉をくぐった先――そこはなんと、別のアイドル学校・四ツ星学園の前だった！どうやら元居た場所には戻れなくなったらしい……。四ツ星学園のアイドル・虹野ゆめに案内され、香澄真昼のファッションショーを見学することに！
ゆめが「レインボーベリーパルフェ」の定期公演をやるという話を聞きつけ、早速見たいと言い出すらき。らきはゆめと一緒にドレスを作ったという七倉小春から、ドレスに懸ける思いを聞く。そしてなぜか早乙女あこ主演のドラマの撮影に参加することに！？
スターハーモニー学園に戻ることができたらきたち。そこに今度は新条ひなきと紅林珠璃というアイドルがあらわれた！ らきは、見知らぬ街に行ってしまったのは、らきの姉・さあやの実験のせいではないかと疑い始めて……？
らきたちは、スターライト学園のハロウィンイベントに参加。そこでは、大空あかり、氷上スミレ、新条ひなき、さらに、神城カレンと明日香ミライにも出会う。スミレのステージを見て、ドレスへの思いを高めたらきは、仮装コンテストでドレス作りに挑戦する！
らきが扉をくぐると――そこは、第２５代「Ｓ４」のステージのど真ん中だった！びっくりするらきだが、如月ツバサから厳しい一言を告げられ事の重大さを思い知らされる。反省したらきは、お詫びに「何でもする」と約束してしまい……？
らき達がやってきたのはお弁当屋さん「なんでも弁当」。そこにいたのは、アイドルユニット「ソレイユ」の星宮いちご、霧矢あおい、紫吹蘭！３人のライブのお手伝いをすることになったらきは、ソレイユのアイカツ！を目の当たりにする！
いちごのステージを見て「エンジェリーシュガー」の星座ドレスに感銘を受けたらき。自分もいちごのような星座ドレスを作ってみたいと思ったらきは、ドレス作りを認めてもらうため、エンジェリーマウンテンにいるデザイナー・天羽に会いに行くことに！
ネオ・ヴィーナスアークで、不審者として捕らえられてしまったらき達。 そこには、“アイドル海賊”の噂を聞きつけたさあやも乗り合わせていた。この船を降りることを条件としてレジェンドアイドルとステージ対決をすることに……！？
ラブミーティアをはじめとする、アイカツ界に君臨するレジェンドアイドルが集まるパーティーの開催を聞きつけたらき。会場に潜入して様子を窺っていると、何やらゴージャス極まりない計画が動き始めているようで……？
アイドル学校５校の大規模合同イベント「アイカツ！ニューワールドフェス」が開幕する。アイカツ！をしているアイドルが大集合するこのイベントは、コラボフレンズのステージなど、お楽しみが盛りだくさん！らきは、一体どんなアイドルと出会えるのか！？
「アイカツ！ニューワールドフェス」最終日はクリスマス！ドリームアカデミーを中心に５つの学校の様子が中継される。伝統のツリー伐採や、ケーキ作りに大忙しのアイカツ！アイドルたち。そしてクライマックスは5校によるスペシャルコラボステージ！
デザインしたドレスがお気に召さなかったことで、エルザ フォルテからお咎めを受けるらき。何とかもう一度だけチャンスをもらうことができたが、もしそれがエルザのお眼鏡にかなわなかった場合、一生下働きをさせられてしまうことに！らき、一体どうなる！？
らきは二階堂ゆずと白銀リリィの二人に巻き込まれ、動物番組「ゆずっとリリにゃん☆」に出演することに。番組のテーマは“笑顔”。「ハニーキャット」や堂島ニーナと共に、番組を盛り上げるべく張り切るらき。元気いっぱい、動物いっぱいの番組の、はじまり！
「ぽわっとふわっと♪ファン感謝祭」の中継レポートを担当することになったらき。遊園地・ドリームパークランドを舞台に「ぽわぽわプリリン」「フワフワドリーマー」らしさ全開でイベントは進んでいくが、突然、謎のヒロイン戦隊が現れる急展開に！？
ソルベット王国で、天翔ひびき率いる劇団「天翔座」で舞台公演が行われる。らきは重要な役である妖精の王女役に抜擢された。さらにその衣装のデザインまで任されることに。王女役がふさわしくないのではないかと悩むらきに本物の王女がくれたアドバイスとは？
きがある朝目を覚ますと、世界中にうさぎの耳を生やした人たちがあふれかえっていた！どうやら「月のプリンセス」と名乗る人物が、ステージで人々をとりこにし、しもべを増やしているらしい。この二人に対抗するべく、「ゴシック三銃士」が剣を抜く！
ブランドの枠を超えたファッションショーで、新作ドレスを発表することになったらき。夢だった自分だけのプレミアムドレスを作るべく、先輩デザイナーの仕事ぶりを見ながら、納得のいくまで試行錯誤を重ねていく。らきの特別な一着は、遂に完成するのか！？
らきは、みんなに渡すスイーツを探すため「アイカツ！バレンタインフェスティバル」に参加することに。そこにはスイーツにまつわるアイドルが大集合！ステージもスイーツも堪能し、大満足のらき。らきがみんなのために選んだ、スイーツとは？
「ご当地アイドルフェスティバル」の実行委員のお手伝いをすることになったらき。旅アイドル・服部ユウによる案内で、各地から次々とご当地アイドルがやってくる！しかし、トラブルが発生。らきたちは、ピンチを乗り切ることができるのか！？
アイドルたちが大集結する「季節さきどりアイカツ！大運動会フェス」が開幕！くじで分けたチームは、学園の垣根を超えたシャッフルチーム。ラストのリレー走者に選ばれて大張り切りのらきだが……？最後まで何が起こるかわからない！打ち上げまでが運動会！？
らきが初めて企画したイベント「アイカツオンパレード！」。先輩アイドルたちに協力を仰ぐと、いつしかイベントはらきの想像を超えた超大掛かりなものに！初日の会場はスターライト学園。アイドルも、ドレスも大集合で、ついに開幕！
「アイカツオンパレード！」、二日目の会場は四ツ星学園。しかし、出演者の一人である白鳥ひめが書置きを残して消えてしまった！急な展開に焦るらきだが、ひめが戻ることを信じて奮闘する。ステージで、みんなで一緒に輝くことはできるのか！？
「アイカツオンパレード！」最終日。会場をスターハーモニー学園に移し、フレンズを中心としたステージに大盛り上がり！そんな中、スターハーモニー学園に突如カエルが大量発生！らきは、会場のみんなにハッピーを届けられるのか！？
らき、あいね、みお、いちご、あかり、ゆめは、一緒のステージに立つことを計画！しかしさあやから、このステージがみんなと会える最後になるということが告げられる。らきたちは、最高のステージにすることを誓う。輝きを繋いで、アイカツ！の未来へ――！
アイドル学校5校対抗のスペシャルイベント、『ドリームスクールグランプリ』の開催が決定！ ドリームアカデミーに通う音城ノエルは、新人ながらドリアカの代表に選ばれる。姉である音城セイラに後押しされ、ノエルは戸惑いつつも初めてのステージへ！
テレビ番組のオーディションの最終審査で、姫石らきと崖のぼり対決をすることになったノエル。2人の前に立ちはだかるのは、大空あかり！ 果たして勝負のゆくえは……!? そして『ドリームスクールグランプリ』各校の代表アイドルも発表に！
いよいよ『ドリームスクールグランプリ』が開幕！ノエルは、同じくドリアカ代表の風沢そら、姫里マリアとトップ代表を懸けてステージで競い合う。ノエルたちが受け取った、「プレミアムスクールドレス」とは？ドレスに込められた想いを胸に、ノエルは覚悟を決める！
見事ドリアカのトップ代表に輝いたノエル。続いてスターハーモニー学園、四ツ星学園、ネオ・ヴィーナスアーク、スターライト学園のトップ代表を決めのステージが行われる。果たして決勝ステージで火花を散らすことになるのは、どのアイドルになるのか!?
「次に会う時は同じステージで！」――かつてあかりと交わした約束を思い返し、決勝ステージへのプレッシャーを感じるノエル。その様子を見たあかりは、ノエルを気分転換に誘い出す。あかりには、ノエルに伝えたかった大切なことがあるようで……？
いよいよ『ドリームスクールグランプリ』決勝当日。それぞれの想いを胸に、各校のトップ代表アイドルたちが豪華共演ステージを繰り広げる！ 優勝の栄冠は、果たしてどのアイドルの頭上に輝くのか!?受け継がれるアイドルの夢は、決して終わらない！